Le destin des faux bourdons : subir une concurrence implacable au profit de l’adaptation de la population

Jacques Van Alphen

Professeur émérite d’écologie. Il a été associé à l’université de Leiden, aux Pays-Bas, et a été pendant trois ans titulaire d’une chaire d’excellence de l’UE à l’université de Rennes 1. Il élève des abeilles noires et travaille sur un projet de ré-ensauvagement de l’abeille noire.

Les préjugés sur les faux bourdons

Dans Henry V de William Shakespeare (1599), l’évêque de Canterbury met en garde le roi contre la paresse en comparant la société humaine à une colonie d’abeilles. Après avoir énuméré les différents devoirs des ouvrières obéissantes, il en mentionne un autre : « Le juge à l’air triste et au ronronnement maussade, qui livre le faux bourdon paresseux et bâillant à de pâles exécuteurs ». Ce faisant, l’évêque laisse entendre que le massacre des faux bourdons est une exécution juste pour punir leur paresse supposée. Plusieurs siècles plus tard, dans leur introduction à l’entomologie (1815-1826), Kirby, William et Spence écrivent : « Ensuite, je vous parlerai des faux bourdons ou abeilles mâles, mais cela ne vous retiendra pas longtemps, car « naître et mourir » est presque la somme de leur histoire ». Même Charles Darwin n’était pas convaincu de l’utilité de tous ces faux bourdons dans une ruche. À propos du massacre des faux bourdons, il a déclaré : « Le but de cet abattage est clairement de se débarrasser des bouches inutiles ; mais il est plus difficile de savoir pourquoi ces bouches inutiles ont vu le jour ». « Il est possible que dans la ruche, les faux bourdons aient été à l’origine des membres utiles de la communauté et qu’ils aient perdu leur instinct primitif d’utilité. Mais quelle que soit l’explication, il est très curieux qu’ici, parmi des animaux considérés à juste titre comme présentant la plus grande perfection de l’instinct, nous rencontrions peut-être l’exemple le plus flagrant dans le règne animal d’un instinct qui n’est pas perfectionné » (Darwin, 1882).

Une réévaluation

Il est donc grand temps de corriger l’image du bourdon paresseux et superflu. Au sein d’une colonie, les faux bourdons contribuent à la ventilation et au maintien de la chaleur dans le nid (Kovar et al. 2009). Mais ils sont surtout actifs à l’extérieur du nid, et ils doivent alors réaliser des véritables performances. Ainsi, la question de savoir quelle est la probabilité qu’un faux bourdon transmette ses gènes à une nouvelle génération ne peut être résolue par l’observation directe. Je vais tout de même tenter de répondre à cette question. Pour ce faire, j’utilise des données sur les colonies d’abeilles et certaines théories de l’écologie comportementale et de l’hérédité.

Il est donc grand temps de corriger l’image du bourdon paresseux et superflu. Au sein d’une colonie, les faux bourdons contribuent à la ventilation et au maintien de la chaleur dans le nid. Mais ils sont surtout actifs à l’extérieur du nid, et doivent alors réaliser des véritables performances.

La structure de la population

Il est établi que les faux bourdons se rassemblent dans les congrégations de mâles pour s’accoupler. Ces lieux de convergence sont fréquentés par des milliers de faux bourdons dès le début de l’après-midi lorsque les conditions météorologiques sont favorables, et plus tard, les jeunes reines visitent les sites pour s’accoupler. Nous savons qu’une congrégation de mâles est visitée par des faux bourdons provenant de centaines de colonies d’une zone étendue (Baudry et al. 2018). Nous savons également que les bourdons provenant d’une même colonie peuvent se rendre à différentes congrégations de mâles, couvrant ainsi une zone encore plus vaste (Ruttner & Ruttner, 1972). Des études montrent que les reines s’accouplent le plus souvent avec des faux bourdons qui ne viennent pas à plus de 7,5 km de leur nid, mais que 10 % des accouplements se font avec des bourdons qui viennent entre 7,5 et 15 km et plus loin (Jensen et al. 2005). L’ensemble de ces données prouve que les abeilles mellifères vivent en grandes populations bien mélangées. Les biologistes qualifient ces populations de « panmictiques ».

Le sex-ratio

Une question importante, déjà soulevée par Darwin (1859), est de savoir comment la sélection naturelle affecte le sex-ratio (le rapport du nombre de mâles et de femelles au sein d’une population à reproduction sexuée). La théorie de Darwin a ensuite été développée par Fischer (1930), qui a prédit que dans une population panmictique, la stratégie évolutivement stable des parents est d’investir à parts égales dans les fils et les filles, parce que l’on s’attend à ce qu’ils acquièrent alors autant de petits-enfants par les fils que par les filles.

Page et Metcalf (1984) ont testé cette théorie : les colonies d’abeilles mellifères investissent en effet autant dans la production de faux bourdons que dans la production de reines. En pratique, cela signifie qu’une colonie produit beaucoup plus de faux bourdons que de reines. Après tout, la reproduction réussie par une fille nécessite un essaim, de sorte que les reines individuelles exigent beaucoup plus d’investissements que les faux bourdons individuels, qui sortent seuls. Par conséquent, pour le même investissement que le premier et généralement unique essaim qu’elle produit, une colonie d’abeilles peut produire et produit effectivement entre 20 000 et
30 000 faux bourdons.

Le succès reproductif attendu d’un faux bourdon

Nous en venons maintenant à la question du succès reproductif de ces faux bourdons. Comme nous l’avons établi précédemment, la reine obtient en moyenne autant de petits-enfants (dans ce cas, de jeunes reines fécondées avec un essaim correspondant) par l’intermédiaire de ses fils que par l’intermédiaire de ses filles.

Nous ne pouvons pas mesurer directement le succès de ses fils, mais nous pouvons le mesurer à travers ses filles. Comme nous savons qu’en moyenne, le nombre de petits-enfants via les filles et via les fils est le même, nous pouvons donc calculer le succès reproductif d’un faux bourdon de manière détournée.

Cela semble plus facile que cela n’est en réalité. En effet, il faut deux saisons pour que les gènes transmis par une reine à ses fils soient transmis à une jeune reine. Si un bourdon a réussi à inséminer une reine avec son sperme, celui-ci est stocké dans un sac appelé spermathèque. Si tout se passe bien, au cours de la première saison, ce sperme n’est utilisé que pour produire de jeunes ouvrières. Ce n’est qu’après que la jeune reine ait hiverné avec son peuple que ce dernier produira de jeunes reines, et ce n’est qu’à ce moment-là que le matériel héréditaire de la reine mère pourra peut-être être réintégré dans une reine par l’intermédiaire d’un fils. Cette reine est donc la petite-fille de la reine dont nous essayons de calculer le succès reproductif. Le matériel héréditaire qu’une reine transmet par l’intermédiaire de ses filles peut entrer dans une reine dès la saison où la population produit de jeunes reines. Par conséquent, pour comparer le succès reproductif d’une reine par ses filles avec le succès reproductif par ses fils, nous devons également calculer le succès par les filles sur deux saisons. Nous utilisons les données de Thomas Seeley (1978, 2017) sur la survie des essaims de colonies d’abeilles sauvages et des colonies déjà établies de la même population.

Ce succès consiste en la probabilité que la reine survive jusqu’à la saison suivante (et qu’elle soit alors peut-être capable de se reproduire à nouveau) plus la probabilité que sa fille survive jusqu’à la saison suivante, pondérée par le degré de parenté. Cette probabilité est de 0,5 entre la mère et la fille. Au cours de la première saison, le succès de la reproduction est donc de 1*0,23 + 0,5*0,84 = 0,65.

Nous devons maintenant calculer la même chose pour la deuxième saison, au cours de laquelle la fille se reproduit également : 0,5*0,23 + 0,25*0,84 +1*0,23*0,23 +0,5*0,84 = 0,8. Elle n’obtient pas encore de succès reproductif grâce à ses fils cette année-là.

Le succès reproductif de l’ancienne mère par l’intermédiaire de ses fils devrait être égal, c’est-à-dire 0,65 +0,8 = 1,45.

Ces calculs ont été effectués du point de vue de la reine. Considérons maintenant le point de vue de n’importe quel faux bourdon.

Une ruche produit 20 000 à 30 000 faux bourdons par saison. Ensemble, ces bourdons parviennent à engendrer 1,45 reine. En moyenne, 20 à 30 000 bourdons se disputent donc 1,45 reine. Cette compétition se déroule en 2 phases. La première phase est celle de l’insémination. Comme les jeunes reines s’accouplent en moyenne avec 12 bourdons, la probabilité qu’un faux bourdon réussisse à s’accoupler est de 12 fois 0,0000725 ou 12 fois 0,00004833, soit une probabilité comprise entre 0,0006 et 0,0008.

L’étape suivante de la compétition consiste à déterminer si un spermatozoïde d’un mâle donné est utilisé pour féconder un ovule d’où sortira une jeune reine.

En moyenne, c’est 1/12 si la mère de cette reine a recueilli le sperme de 12 faux bourdons. Cela nous ramène à une probabilité comprise entre 0,00004833 et 0,0000725. Le succès reproductif moyen d’un faux bourdon est donc très faible.

Beaucoup sont appelés, mais peu sont choisis

La plupart des mâles ne parviennent donc pas à s’accoupler. Mais le faux bourdon moyen n’existe pas. Les faux bourdons présentent des caractéristiques héréditaires différentes et leur qualité dépend, entre autres, de leur sensibilité aux agents pathogènes. Par exemple, les faux bourdons parasités par le varroa au cours de leur développement sont plus légers, de sorte que ceux des colonies résistantes au varroa ont de meilleures chances de s’accoupler, et les faux bourdons infectés par le virus de l’aile déformée ne sont pas complètement symétriques (Duay et al. 2002), ce qui réduit leur capacité de vol.

La comparaison des faux bourdons dans le nid avec les faux bourdons de la même population sur un congrégation de mâles montre que les bourdons qui se sont envolés vers une congrégation de mâles sont plus symétriques que les faux bourdons dans le nid (Jaffé & Moritz, 2010). La sélection naturelle par prédation explique cette différence. Cette différence existe donc avant même que la sélection sexuelle des meilleurs faux bourdons n’ait eu lieu.

Les faux bourdons n’ont qu’un seul jeu de chromosomes ; ils sont haploïdes. Chez eux, les caractères récessifs sont donc également exprimés. Les bourdons sont donc plus sensibles à la sélection naturelle que les ouvrières et les reines diploïdes. La compétition très intense entre les mâles pour s’accoupler fait que seuls les plus alertes et les plus rapides parviennent à leurs fins.  La forte sélection sexuelle résultant du comportement d’accouplement et de la compétition entre les spermatozoïdes après l’accouplement favorise donc la sélection naturelle des abeilles en bonne santé.

La production de très nombreux faux bourdons et de seulement quelques reines par une colonie d’abeilles, ainsi que la biologie particulière de l’accouplement, s’avèrent donc très importantes pour l’évolution de la résistance aux agents pathogènes. Sur un site de rencontre de faux bourdons, 90 % des accouplements se font avec des faux bourdons provenant des environs. Les abeilles mellifères peuvent donc s’adapter aux conditions locales : la flore locale, la coexistence avec d’autres pollinisateurs et le climat local.

La forte sélection sexuelle résultant du comportement d’accouplement et de la compétition entre les spermatozoïdes après l’accouplement favorise donc la sélection naturelle des abeilles en bonne santé.

La sélection sexuelle renforce la sélection naturelle

La forte sélection sexuelle des faux bourdons, dont moins d’un sur 10 000 parvient à inséminer une jeune reine, rend également les abeilles vulnérables. Les adaptations locales d’une population d’abeilles peuvent être rapidement perdues lorsque les apiculteurs qui élèvent des abeilles exotiques relâchent un grand nombre de faux bourdons.

Ces abeilles de race ne sont pas adaptées aux conditions locales, et le grand nombre de faux bourdons que les apiculteurs lâchent année après année dans la nature perturbe la sélection naturelle et sexuelle de la population locale. Les apiculteurs qui recourent à l’insémination artificielle mettent la sélection sexuelle hors-jeu, perdant ainsi l’un des mécanismes importants qui contribuent à maintenir une population d’abeilles en bonne santé.

Références

• Darwin CR. 1882. Darwin, C. R. 1882. [Extracts from Darwin’s draft chapter 10 of Natural selection]. In Romanes, G. J., Animal intelligence. London: Kegan Paul Trench & Co
• Duay P, De Jong D, Engels W (2002) Decreased flight performance and sperm production in drones of the honey bee (Apis mellifera) slightly infested by Varroa destructor mites during pupal development. Genet Mol Res 1:227–232
• Jaffé R and Moritz, RFA. 2010. Mating flights select for symmetry in honeybee drones (Apis mellifera). Naturwissenschaften 97: 337- 343
• Kovac H, Stabentheiner A, Brodschneider R, 2009. Contribution of honeybee drones of different age to colonial thermoregulation. Apidologie 40 (2009) 82–95 DOI: 10.1051/apido/2008069
• Seeley TD. 1978. Life History Strategy of the Honey Bee, Apis mellifera. Oecologia (Berl.) 32, 109-118.
• Seeley TD. 2017. Life-history traits of wild honey bee colonies living in forests around Ithaca, NY, USA. Apidologie  48:743–754.